Il titolo di "Nobile" le fu attribuito dall'Imperatore Carlo V d'Asburgo nel 1536 per l'ottima accoglienza ricevuta dalla Contrada in occasione della sua visita alla città.
L'effige dell'Aquila ebbe vita dall'appartenenza di una famiglia nobile alla Contrada, i Marescotti, ma notevoli variazioni hanno segnato l'evoluzione di questa come delle altre bandiere di Contrada; nel 1536, l'aquila divenne bicipite per concessione di Carlo V.
In epoca Napoleonica perse gli attributi imperiali, poi subì ulteriori variazioni con la restaurazione dei Lorena, ritornando bicipite con Umberto I che concesse le iniziali. Tutte le trasformazioni erano quindi dettate da eventi storici contingenti.
Collocata nel Terzo di Città, questa contrada, oltre a strette strade soffocate da alte case, racchiude nel suo territorio il Duomo, castellari di famiglie nobili, come gli stessi Marescotti, Manetti, Forteguerri e Colombini ed anche importanti palazzi come Palazzo Chigi-Saracini, sede dell'Accademia Musicale Chigiana.
Nella Piazza della Postierla è stata posta nel 1963 la fontana battesimale, bronzea, opera di Bruno Buracchini.
La Contrada è gemellata con la città de L'Aquila, che nel 1963 donò un bassorilievo bronzeo posto presso la chiesa, e con La Valletta (Malta). La festa patronale viene festeggiata il 12 settembre.
All'Aquila, nel 1967, venne conferita l'iscrizione della nobiltà di Scozia e, nel 1969, il decreto di riconoscimento quale ente morale di Diritto Canonico ai sensi dell'art.99.
Il più antico drappellone pervenutoci è del 2 luglio 1719 ed è conservato nella sede di questa contrada.
Nel 1729 fu emanato il Bando di Violante Beatrice di Baviera, una codificazione dei confini delle contrade; fu provocata proprio da una richiesta dell'Aquila di partecipare al Palio del 2 luglio 1719, dopo che la Contrada si era astenuta, per lungo tempo, da ogni tipo di manifestazione.